Монастырь основан в 1615 году ярославским земским старостой Г. Е. Мякушиным. В начале XVII века на этом месте
стояли посадские деревянные храмы Воскресения, Кирилла и Афанасия. Предание связывает с ними избавление
города от мора в 1612 году, когда здесь стояло ополчение Минина и Пожарского. Благодарные горожане за один день
срубили между старыми храмами новый, в котором был поставлен образ Спаса. Храмы вскоре сгорели.
Приходские Воскресенский и Спасский храмы возобновили, а на месте храма Кирилла и Афанасия был основан
монастырь, первоначально деревянный.
В начале XVIII века после пожара ансамбль был восстановлен в камне
и дополнен оградой с башнями. В 1906 году на монастырском храме были вызолочены кресты.
В 1924 году Афанасьевский монастырь был передан обновленческой общине, затем закрыт.
В ноябре 2007 года храм и ограда с башнями Святых ворот были переданы Русской Православной Церкви.